Nous ne connaissons l’existence d’un orgue à Saint-Denis qu’en 1791. Devenu temple de l’Etre Suprême en 1794, l’Eglise Saint-Denis reçoit l’ancien orgue de la Collégiale Saint-Florentin du Château d’Amboise, mais on ignore tout de sa composition.
En 1803, on confirme l’existence d’un instrument, mais il n’est plus utilisé. Il faudra attendre 1842 pour que la paroisse demande un orgue de huit jeux au facteur d’orgue LAROQUE et construise une tribune au fond de l’église. En 1855, l’orgue s’agrandit grâce au célèbre facteur régional, installé à Tours, Louis BONN, qui l’enrichit d’un clavier. En 1883, la paroisse demande un devis à MERKLIN puis, en 1887, un autre devis aux frères STOLTZ, mais, faute de moyens, ne peut donner suite.
C’est finalement en 1889 que le devis du facteur orléanais, puis tourangeau, BEAURAIN, est accepté pour un orgue de 15 jeux avec plusieurs combinaisons. Puis, il n’est plus fait mention de l’orgue jusqu’en 1963, date à laquelle il doit être raccordé par GOBIN de Lorient. En 1969, devant le délabrement complet de l’instrument, l’organiste et les prêtres de la Paroisse alertèrent la Municipalité qui décida, en 1971, sa reconstruction en lançant un emprunt pour financer la quasi-totalité des travaux.
L’association « Renaissance des Orgues d’Amboise », créée à cette occasion, devait rembourser l’intérêt de cet emprunt. Les travaux furent réalisés par le facteur poitevin Jean-Loup BOISSSEAU. En 1981, la dernière tranche des travaux fut envisagée afin de le compléter. Celle-ci fut réalisée en 1983 grâce aux concours financiers du Conseil Général d’Indre-et-Loire, de la Direction de la Musique et de l’association Renaissance des orgues, à qui la municipalité, maître-d’oeuvre des travaux, avança la somme nécessaire à leur réalisation. La ville d’Amboise assure l’entretien constant de l’instrument. Cet orgue fait l’unanimité des organistes quant à sa qualité. L’heureuse harmonie de ses timbres permet une parfaite interprétation de la musique ancienne et moderne. En 1987, des travaux d’amélioration de la mécanique furent entrepris. Leur financement fut assuré par COFIROUTE.
En 2001, un relevage complet est effectué, deux soufflets cunéiformes sont rajoutés et la mécanique est améliorée, grâce à un don privé.
Suite à la canicule de 2003, un certain nombre de tuyaux de la façade se sont affaissés progressivement. En 2010, un devis de restauration ou reconstruction de 20 tuyaux est réalisé : il est décidé d’attendre le prochain relevage pour les changer.
Fin aout 2016, un de ces tuyaux tombe dans la nef ; en urgence, les facteurs d’orgue et la municipalité décident de sécuriser l’orgue en retirant 12 tuyaux (cf. photo d’accueil), en attendant le financement de leur remplacement.